Regulation of metamorphosis and the evolution of life cycles : insights from the common moon jelly Aurelia aurita

Wang, Wei

Life histories of ancient marine invertebrates offer insight into the evolution of life cycles. The archetypal metagenetic life cycle of cnidarians alternates between sessile asexual polyps and pelagic medusa. Transition from one life form to another is triggered by environmental signals, but the molecular cascades involved in these drastic morphological and physiological changes remain unknown. Here I show in the moon jelly Aurelia aurita that the molecular machinery controlling transition of the sessile polyp into a free-swimming jellyfish consists of two counterparts. One is conserved and relies on the retinoic acid signalling which is responsible for the initiation of metamorphosis. The second, novel part, is based on secreted proteins which are strongly up-regulated prior to metamorphosis in response to seasonal temperature changes. One of these secreted proteins is a temperature sensitive "timer" and a precursor of the metamorphosis hormone. Polyp to jellyfish transition is accompanied by the dramatic changes in morphology. In my thesis, I have identified genes which are responsible for this transformation. Stage specific genes were selected and their expression patterns were examined. I also functionally analyzed several conserved signalling pathways by chemical interference. The data indicate that two taxonomically restricted genes and retinoic acid, hedgehog, Wnt and TGFβ signalling pathways in cooperation with ETS transcription factor play the central role in Aurelia segmentation and the following ephyra morphogenesis. These findings uncover the molecular framework controlling the life cycle regulation of a basal metazoan and imply that the Urmetazoan ancestors of currently living cnidarians possessed a medusoid stage, which has been secondarily lost in corals and sea anemones.

Die Lebensentwicklung mariner Invertebraten ermöglicht einen Einblick in die Evolution des Lebenszyklus. Der archetypische metagenetische Generationswechsel findet bei Cnidarian zwischen dem sessilen asexuellen Polypen und der pelagischen Meduse statt. Die Umwandlung von einer Lebensform zur anderen wird durch Umweltsignale induziert, doch sind die molekularen Signalwege, die an diesem drastischen morphologischen und physiologischen Wechsel beteiligt sind, unbekannt. In dieser Arbeit zeige ich, dass in der Ohrenqualle Aurelia aurita der molekulare Mechanismus, der den Wechsel vom sessilen Polypen zur freischwimmenden Meduse kontrolliert, aus zwei Gegenspielern besteht. Der eine ist konserviert und beruht auf dem Retinolsäure-Signalweg, welcher für die Inhibierung der Metamorphose verantwortlich ist. Der andere basiert auf sekretierten Proteinen, die als Antwort auf saisonale Temperaturwechsel vor Beginn der Metamorphose stark hochreguliert werden. Eins dieser sekretierten Proteine ist ein temperatursensitiver „Wecker“ und ein Vorläufer des Metamorphosehormons. Der Übergang vom Polyp zur Qualle wird durch einen dramatischen Wechel der Morphologie begleitet. In meiner Arbeit0 habe ich Gene identifiziert, die für diese Transformation verantwortlich sind. Es wurden stadiumspezifische Gene ausgewählt und ihre Expressionsmuster untersucht. Außerdem habe ich verschiedene konservierte Signalwege mittels chemischer Interferenz funktionell untersucht. Die Daten deuten daraufhin, dass zwei taxonomisch beschränkte Gene und der Retinolsäure-, der hedgehog-, der Wnt- und der TGFβ-Signalweg in Zusammenarbeit mit dem ETS-Transkriptionsfaktor die zentrale Rolle in der Aurelia-Segmentation und der anschließenden Ephyra-Morphogenese spielen. Diese Ergebnisse decken die molekulare Grundstruktur auf, welche den Lebenszyklus basaler Metazoa kontrolliert. Des Weiteren implizieren sie, dass die Urmetazoan-Vorfahren der heute lebenden Cnidaria ein Medusenstadium besaßen, welches in Korallen und Seeanemonen sekundär verloren ging.

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Wang, Wei: Regulation of metamorphosis and the evolution of life cycles. insights from the common moon jelly Aurelia aurita. 2013.

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