Towards understanding a holobiont : host-microbe interactions in Hydra

Fraune, Sebastian

Epithelia in all animals, which are exposed to the environment, are colonized by more or less diverse communities of microbes. Since Hydra is an early-branching metazoan and has preserved much of the genetic complexity of the common metazoan ancestor it promises to be highly informative to discover evolutionary conserved mechanisms controlling epithelial host-microbe interactions. To obtain a better understanding of the microbiota associated with phylogenetically ancient epithelia, I identified the epibiotic and endosymbiotic bacteria of two species of the cnidarian Hydra on the basis of rRNA gene comparisons. I discovered that individuals from both species differ greatly in their bacterial microbiota. Hydra oligactis appears to be associated with only a limited number of microbes, while Hydra vulgaris polyps have a more diverse microbiota. Surprisingly, the microbial composition showed similar characteristics comparing polyps from culture maintained in the laboratory for more than 30 years with polyps from the wild. The significant differences in the microbial communities between the two species and the maintenance of specific microbial communities over long periods of time strongly indicate distinct selective pressures imposed on and within the epithelium. To understand the factors involved in the maintenance of the specific association I first analysed how epithelial homeostasis affects the associated microbiota. I could show that eliminating derivates of the interstitial stem cell lineage from the epithelium causes significant changes in hydra´s microbial community. Due to the loss of the interstitial cell lineage, bacteria of the β-Proteobacteria group decreased and bacteria of the Bacteroidetes group increased in relative abundance. These results indicate a previously unrecognized link between cellular tissue composition and microbiota. To elucidate the role of the innate immunity, especially the antimicrobial peptides (AMP), in shaping the commensal microbiota, I made use of transgenic Hydra overexpressing the AMP periculin1a. I could show that overexpression of an endogenous AMP not only reduces the bacterial burden but also leads to drastic changes in the biodiversity of the colonizing microbiota. These findings indicate that AMPs as an evolutionary old ‘invention’ may play a crucial role in shaping the composition of the commensal microbiota. Antimicrobial peptides, until now known as gene–encoded key elements of innate immunity, therefore, appear also to have an essential role in host-microbe co-evolution.

Epithelien, die im Kontakt mit der Umwelt stehen, sind in der Regel mit einer sehr unterschiedlichen mikrobiellen Gemeinschaft besiedelt. Auf Grund der Tatsache, dass Hydra zu den basalen Metazoen gehört und eine ähnliche genetische Komplexität wie höhere Metazoen besitzt, ist es ein vielversprechendes Model für die Untersuchung der Kontrollmechanismen in epithelialen Wirt-Bakterien Interaktionen. Um ein grundlegendes Verständnis für bakterielle Gemeinschaften zu erhalten, die phylogenetisch alte Epithelien besiedeln, identifizierte ich zunächst die epibiotischen und endosymbiotischen Bakterien von zwei verschiedenen Hydraarten. Ich fand heraus, dass sich die bakterielle Besiedlung zwischen den Arten signifikant voneinander unterscheidet. Polypen der Art Hydra vulgaris waren mit einer diverseren bakteriellen Gemeinschaft besiedelt als Hydra oligactis Polypen. Erstaunlicherweise ähnelten sich die bakteriellen Gemeinschaften von Individuen der gleichen Arten, unabhängig davon, ob Tiere aus dem Freiland oder aus einer 30jährigen Laborkultur untersucht wurden. Die signifikanten Unterschiede in der mikrobiellen Besiedlung zwischen den Arten und die dauerhaft aufrechterhaltene Assoziation innerhalb einer Art weisen auf einen starken Selektionsdruck im Epithel hin. Um die Faktoren zu verstehen, die an der Aufrechterhaltung der spezifischen Assoziation beteiligt sind, analysierte ich als Erstes den Einfluss der epithelialen Homöostase auf die assozierten Bakterien. Ich konnte zeigen, dass das Verschwinden der interstitiellen Zelllinie einen signifikanten Effekt auf die mikrobielle Gemeinschaft ausübt. Dieses Ergebnis weist auf eine bisher nicht gekannte Verbindung zwischen der zellulären Gewebezusammensetzung im Epithel des Wirtes und der assoziierten mikrobiellen Gemeinschaft hin. Als ein weiterer Faktor wurde der Einfluss des angeborenen Immunsystems, im speziellen der antimikrobiellen Peptide (AMP), auf die mikrobielle Besiedlung untersucht. Durch die Überexpression des AMPs periculin1a in ektodermalen Epithelzellen konnte ich zeigen, dass nicht nur die Anzahl der Bakterien stark reduziert wurde, sondern sich auch die Zusammensetzung der bakteriellen Gemeinschaft signifikant veränderte. Dieses Ergebnis zeigt, dass AMPs zusätzlich zur Pathogenabwehr eine zentrale Rolle in der Kontrolle der kommensalen Mikrobiota spielen und somit essentielle Faktoren in der Koevolution von Wirt und Bakterien sind.

Quote

Citation style:

Fraune, Sebastian: Towards understanding a holobiont : host-microbe interactions in Hydra.

Rights

Use and reproduction:
No CC License (german copyright law applies)

Export