Mate choice and reproductive strategies in recently diverged populations of the house mouse (Mus musculus domesticus

Montero, Inka

Population divergence is an important process in the evolution of lineages and can occur rapidly through the interaction of random genetic drift with natural and sexual selection. While natural selection operates on differences in fitness with respect to the local environment, sexual selection acts through pre- and postcopulatory mate choice on the reproductive success of individuals. Recently separated populations of the Western European house mouse Mus musculus domesticus were investigated for mating preferences. The study system consisted of two populations, one sampled in the Cologne/Bonn region, referred to as the “German population” and one from the Massif Central, termed here the “French population”. These populations have been separated for at most 3,000 years. Although this time span is short in evolutionary terms, they already show genetic differentiation. To test whether population divergence is reflected in mate choice, I carried out four replicates of a long-term experiment, in which individually tagged mice of both populations were held for 6 month in a semi-natural enclosure. As controls, I conducted cage experiments, where females could choose between males of both populations during a 6 day period. Paternities in the enclosure populations were determined by microsatellite typing of all individuals and they were used as measures for mate choice and reproductive success. The frequent monitoring of the populations during which animals were examined individually allowed the assessment of their physical condition. Furthermore, I examined the influence of a selfish genetic element, the t haplotype, on pre- or postcopulatory mate choice for the different population backgrounds. Finally, I analyzed whether the population divergence is also reflected in relative frequencies of female strategies such as polyandry and communal breeding. Founder animals of the long-term experiment did not follow a consistent mate choice pattern, while individuals born in the enclosures showed a significant preference for partners who had a father from the same population as themselves. In the controlled cage experiment, there was no consistent preference pattern regarding population background. However, female littermates that grew up in the same cage chose males coming from one population, indicating an environmental influence. These findings are discussed in the context of behavioral and genomic imprinting. German and French founder animals differed slightly in reproductive success. Among the F1 individuals, the comparison of reproductive success between individuals with a mixed population background (i.e. with parents from different populations) versus animals with a pure background (i.e. with parents from the same population) revealed no significant differences. Nevertheless, when looking at the combination of measures for reproductive success, such as offspring number, number of mating events, and offspring per mating, in 5 out of 6 parameters “pure” individuals outperformed the “mixed” individuals, which might indicate a slight decrease in hybrid fitness. No different influences were detected between German, French and hybrid animals regarding the t haplotype or different frequencies of female multiple mating and communal breeding. Influences of the t haplotype were restricted to a slight decrease in offspring number in successful mating events between t/wt animals for all combinations of population backgrounds. Contrary to theoretical assumptions and other experiments, no evidence for an increased multiple mating frequency or avoidance of partners with t/wt was found. Polyandry and communal breeding seemed to be general strategies in females of pure as well as mixed population backgrounds, and both strategies increased in frequency with an increasing population density. Females displaying these strategies had a slightly higher reproductive success in semi-natural conditions: Mothers with litters sired by several males had a higher reproductive success than mothers with only single paternity litters. A higher reproductive success was also detected for females which grew up in communally reared litters. Summarizing the outcome of the study, the recently diverged populations do not vary in partner choice: no differences in mate choice or reproductive strategies were observed. However, females preferred mates that had fathers from the same population as themselves, a pattern which I will call the “father related assortative mating pattern”. This suggests the presence of cues which enable the differentiation between “one’s own population” and “the other population”. In addition, the results gave insights into the benefits of costly female reproductive strategies.

Populationsdivergenz ist ein wichtiger evolutionärer Prozess und kann schnell durch das Zusammenwirken von genetischer Drift, natürlicher und sexueller Selektion eintreten. Natürliche Selektion wirkt über unterschiedliche Anpassung an lokale Umweltbedingungen und sexuelle Selektion über Partnerwahl auf den Fortpflanzungserfolg von Individuen. Für die vorliegende Studie habe ich die Partnerwahl in divergierenden Populationen der Westeuropäischen Hausmaus Mus musculus domesticus aus der Köln-Bonner Region (die „deutsche Population") und aus dem Zentralmassiv (die "französische Population") untersucht. Die Populationen sind seit höchstens 3.000 Jahren getrennt. Obwohl eine solche Zeitspanne evolutionär kurz ist, zeigt sich bereits genetische Differenzierung. Ob eine Differenzierung der Populationen auch bei der Partnerwahl zu beobachten ist, habe ich in Langzeitexperimenten untersucht. Dazu habe ich individuell markierte Mäuse beider Populationen für 6 Monate in einem weitestgehend natürlichen Gehege gehalten. Für Kontrollexperimente habe ich ein Käfigsystem genutzt, bei dem Weibchen Kontakt zu Männchen beider Populationen hatten. Die Weibchen konnten über sechs Tage zwischen Männchen beider Populationen wählen; die Männchen hatten keinen Kontakt untereinander. Die Vaterschaften aller Individuen in den Langzeitexperimenten wurden durch Mikrosatelliten-Typisierung als Maß für die Partnerwahl und den Fortpflanzungserfolg bestimmt. Die individuelle Überwachung der Tiere ermöglichte die Aufnahme ihres physischen Zustandes. Untersucht habe ich auch wie eine egoistische Genvariante, der t-Haplotyp auf die Partnerwahl in beiden Populationen wirkt. Schließlich habe ich geprüft, ob sich die Populationsdivergenz auch in relativen Häufigkeiten weiblicher Reproduktionsstrategien wie Polyandrie und gemeinsamer Jungenaufzucht widerspiegelt. Die Gründerindividuen in den Langzeitexperimenten folgten keinem einheitlichen Muster bei der Partnerwahl. Mäuse die in den Gehegen geboren und aufgewachsen waren zeigten dagegen eine signifikante Präferenz für Partner, deren Väter aus derselben Population wie der eigene Vater stammte. Das Experiment im Käfigsystem lieferte keine einheitlichen Präferenzen in Bezug auf Populationszugehörigkeit. Bemerkenswert jedoch ist, dass Schwestern, die gemeinsam in einem Käfig aufgewachsen waren Männchen aus derselben Population bevorzugten. Diese Ergebnisse werden im Kontext von ethologischer und genetischer Prägung diskutiert. Einzelne Parameter zum Fortpflanzungserfolg (z.B. Anzahl der Nachkommen, Anzahl der erfolgreichen Verpaarungen, Nachkommen pro Verpaarung) unterschieden sich nicht signifikant im Vergleich von Tieren mit Eltern aus den verschieden Populationen („Hybride“) und Tieren mit Eltern aus der jeweils gleichen Population. Die Kombination der Parameter jedoch zeigte, dass in 5 von 6 Fällen die Nachkommen von Eltern aus der gleichen Population die Hybriden übertrafen. Dies weist auf eine leichte Abnahme der Hybrid-Fitness hin. Ein unterschiedlicher Einfluss des t-Haplotypen auf Partnerwahl oder Verpaarungsverhalten von Weibchen wurde zwischen deutschen und französischen Mäusen und Hybriden nicht gefunden. Der einzig beobachtbare und statistisch signifikante Einfluss dieser egoistischen Genvariante besteht in einem leichten Rückgang der Nachkommenanzahl in erfolgreichen Verpaarungen zwischen Tieren die heterozygot für den t-Haplotypen waren. Im Gegensatz zu theoretischen Annahmen und Experimenten anderer Wissenschaftler habe ich keine Hinweise auf erhöhte Polyandrie oder die Vermeidung von Partnern mit t/wt gefunden. Polyandrie und gemeinsame Weibchenaufzucht scheinen allgemeine Strategien von Weibchen zu sein. Beides trat vermehrt mit zunehmender Bevölkerungsdichte auf. Beide Strategien erhöhten leicht den individuellen Fortpflanzungserfolg im Langzeitexperiment: Weibchen, die Würfe von gleichzeitig mehreren Männchen hatten, zeigten einen höheren Reproduktionserfolg als Weibchen die nur Würfe hatten, die von jeweils einem Männchen gezeugt wurden. Ein höherer Fortpflanzungserfolg wurde auch bei Weibchen gefunden, die aus gemeinschaftlich aufgezogegnen Würfen stammten. Zusammenfassend lässt sich feststellen, dass zwischen den untersuchten Populationen keine Unterschiede in Partnerwahl und Fortpflanzungsstrategien beobachtet wurden. Weibchen präferieren jedoch Männchen, deren Väter von der gleichen Population kommen wie ihr eigener Vater, ein Phänomen, das ich als „vaterbezogene assortative Präferenz“ bezeichne. Dies deutet auf die Existenz von Merkmalen hin, die ein Unterscheiden zwischen "eigener Population" und "anderer Population" möglich machen. Darüber hinaus gaben die Ergebnisse Einblicke in Vorteile durch kostspielige weibliche Reproduktionsstrategien.

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Montero, Inka: Mate choice and reproductive strategies in recently diverged populations of the house mouse (Mus musculus domesticus. 2011.

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