Colonization and adaptation patterns of the house mouse (Mus musculus domesticus) on the Kerguelen Archipelago

Hardouin, Emilie

Starting from Western Europe, the house mouse (Mus musculus domesticus) has spread across the globe in historic times. However, most of the southern oceanic islands were colonized by mice only within the past 300 years. This makes them an excellent model for studying the evolutionary processes during early stages of new colonization and for understanding mechanisms of early adaptation. Twenty-four microsatellite loci and the mitochondrial D-loop sequence were typed in a total of 534 mice mainly from the Kerguelen Archipelago but also from Falkland Islands, Marion Island, Amsterdam Island, Antipodes Island, Macquarie Island, Auckland Islands, and one sample from South Georgia. Although there was heavy ship traffic for over a hundred years to the Kerguelen Archipelago, it appears that only the mice that have arrived first have colonized the main island (Grande Terre) and most of the associated small islands indeed mice shared the same D-loop haplotype as well as the same Y chromosomal haplotype. The second mice invasion has occurred on islands that are detached from Grande Terre (Cimetière Island and Cochons Island) and were likely to have had no resident mice prior to their arrival. They displayed a different mitochondrial D-loop haplotype and were genetically distinct in the autosomes. However, the Y chromosome haplotype was related to the one found in Grande Terre, suggesting that they came from a related source population. These data suggest that an area colonized by mice is refractory to further introgression, possibly due to fast adaptations of the resident mice to local conditions. Interestingly, single step mutational derivatives of one of the major mitochondrial haplotypes were found several times in different southern hemisphere islands, suggesting an unusually high mutation rate or the putative presence of a selective sweep in the mitochondrial genome. In order to investigate further the genetic basis of adaptation on southern hemisphere islands a genome-wide microsatellite screen for selective sweeps was performed. 737 markers dispersed around the entire genome were typed in pooled samples from Kerguelen Archipelago populations and compared to European populations in order to pre-selected candidate loci for selective sweeps. A total of 38 pre-selected candidates loci were then individually typed from five different islands (Kerguelen Archipelago, Marion Island, Auckland Island, Marion Island, Antipodes Island) representing six mouse populations in order to identify genomic regions displaying similar patterns and to decrease the impact of the demographic history of the island on the hitchhiking mapping approach used. Five microsatellite candidate loci, all of them associated with a gene, were identified. Interestingly, one of the candidates has a known function during parasite infection. Another candidate gene is a sub-unit of a K+ channel and, surprisingly, the second sub-unit of this K+ channel was picked up during the less stringent pre-selection of the 38 loci, pointing to the importance of this channel for mouse adaptation to their new environment. Additional experiments are required in order to confirm these five candidate genes, but nevertheless this study demonstrates that a genome-wide microsatellite locus screen is a valuable approach to identify genes which are implicated in recent adaptations.

Die Hausmaus (Mus musculus domesticus) hat sich im Laufe der Geschichte, von Westeuropa ausgehend, kontinuierlich über die gesamte Welt ausgebreitet. Die Besiedlung eines Großteils der ozeanischen Inseln der südliche Hemisphäre hingegen, geschah innerhalb des vergleichsweise kurzen Zeitraumes der letzten 300 Jahre. Letzteres macht diese Inseln zu einem hervorragenden Modellsystem, um evolutionäre Prozesse in frühen Stadien einer Neubesiedlung zu analysieren und Mechanismen rezenter Anpassung zu verstehen. Für die vorliegende Untersuchung wurden 24 Mikrosatelliten-Marker, sowie D-loop-Sequenzen von insgesamt 534 Mäusen typisiert. Die Tiere stammten hauptsächlich von den Kerguelen Inseln, zusätzlich aber auch von den Falkland-Inseln, Marion Insel, Amsterdam Insel, Antipodes Insel, Macquarie Insel, Auckland Insel und eine Probe kam aus Süd-Georgien. Trotz des starken Schiffverkehrs über die letzten 100 Jahre zeigen die Ergebnisse, dass ausschließlich die Mäuse die zuerst auf den Kerguelen ankamen, die Hauptinsel (Grande Terre) und den Großteil der kleinen, zugehörigen Inseln besiedelten. Diese Tiere haben sowohl den gleichen D-loop Haplotyp, als auch den gleichen Y chromosomalen Haplotyp. Eine zweite Besiedlung durch Mäuse fand auf den Inseln statt, die weniger eng mit Grande Terre assoziiert sind und wahrscheinlich keine bereits etablierten Mauspopulationen hatten, wie Cimetière Insel und Cochons Insel. Die dortigen Mäuse haben einen anderen mitochondrialen D-loop Haplotypen und unterschieden sich auch in den Autosomen von den Tieren der Hauptinsel. Der Y Haplotyp jedoch entspricht dem der Populationen auf Grand Terre und den assoziierten Inseln, was darauf schließen lässt, dass beide Besiedlungswellen aus verwandten Ursprungspopulationen kamen. Diese Daten deuten daraufhin, dass bereits besiedelte Habitate weiterer Zuwanderung verschlossen sind, möglicherweise durch schnelle Anpassung der Erstbesiedler an die lokalen Bedingungen. Bemerkenswerter Weise wurden auf mehreren untersuchten Inseln mitochondriale Haplotypen gefunden, die durch eine einzelne Mutation aus dem Haupthaplotypen hervorgegangen waren. Dies weist auf eine ungewöhnlich hohe Mutationsrate oder einen „selective sweep“ im mitochondrialen Genom hin. Um die genetische Grundlage der Anpassungsprozesse auf den betrachteten Inseln eingehender zu untersuchen, wurde ein genomweiter Mikrosatellitenscreen zur Identifizierung selektiert Loci („selective sweeps“) durchgeführt. Zur Vorauswahl von Kandidaten-Loci wurden zunächst 737 genomweit verteilte Mikrosatelliten in gepoolten Proben von den Kerguelen typisiert und mit europäischen Populationen verglichen. Dann wurden insgesamt 38 ausgewählte Kandidaten-Loci für fünf unterschiedliche Inseln (Kerguelen Inseln, Marion Insel, Auckland Insel, Marion Insel, Antipodes Insel) und sechs Populationen individuell typisiert. So sollten genomische Regionen mit ähnlichen Mustern identifiziert und historisch bedingte Effekte auf diesen „hitchhiking mapping“-Ansatz reduziert werden. Auf diese Weise konnten fünf Mikrosatelliten-Kandidatenloci bestimmt werden, die alle mit jeweils einem Gen assoziiert waren. Einer der Kandidaten hat bekanntermaßen eine Funktion bei Parasiteninfektionen. Ein anderes Kandidatengen kodiert für Kcne1, die Untereinheit eines K+-Kanals, wobei das Gen für Kcnq1, eine weitere Untereinheit desselben K+-Kanals, ebenfalls unter den 38 zuvor weniger stringent ausgewählten Kandidatenloci war. Dies deutet darauf hin, dass dieser Kanal für die Mäuse eine Bedeutung für die Adaptation an die neue Umwelt hat. Zusätzliche Experimente sind erforderlich, um die fünf Kandidatengene weiter zu charakterisieren. Dennoch zeigt die vorliegende Studie, dass ein genomweiter Mikrosatellitenscreen ein geeigneter Ansatz zur Identifizierung von Genen darstellt, die an rezenten Anpassungsprozessen beteiligt sind.

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Hardouin, Emilie: Colonization and adaptation patterns of the house mouse (Mus musculus domesticus) on the Kerguelen Archipelago. 2011.

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