Coccolithophores in an Acidifying Ocean: from Single Strain to Multiple Species Approaches

Krug, Sebastian A.

The human induced global climate change has severe consequences for the marine systems. Oceans have absorbed 50% of anthropogenic carbon dioxide emissions, consequently, attenuating global atmospheric warming. However, once entering the oceans, CO2 loses its inert characteristics. By the reaction with water it forms carbonic acid resulting in the phenomenon latterly referred to as ocean acidification. In the last two centuries, with the beginning of the industrial revolution, the global mean surface pH was already reduced by 0.1 units. Within the next 90 years the acidity level is believed to drop by another 0.35 units. Based on a simple causality a given atmospheric partial pressure of CO2 can easily be transferred into surface ocean carbon chemistry. Nevertheless, implications for the marine biota caused by increasing ocean acidification are complex and difficult to assess. Although the effects of rising pCO2 have been shown on single species of corals, pteropods, foraminifera, diverse phytoplankton species and larvae of echinoderms and fishes, research is far from understanding correlations between single species response and ecosystem functioning. Based on the importance as the most prominent pelagic calcifier and their hypothesised functioning as carbon export ballast, coccolithophores are among the best evaluated species with respect to ocean acidification. Calcification and photosynthesis has turned out to be sensitive to future conditions, however, with highly variable responses among species and species strains. For most analysed species calcification declined with rising pCO2, also the production of organic matter usually decreased, but turned out to rise for Gephyrocapsa oceanica. Surprisingly, the species Coccolithus braarudii appeared to be insensitive to an elevation of pCO2 from 380 µatm to 750 µatm. Based on this intriguing picture of coccolithophore response to ocean acidification this dissertation was concerned with the following questions: Does the insensitivity of C. braarudii to ocean acidification hold true for higher CO2 concentrations and what is the reason for the different sensitivities of various species? Does the total population carbon accumulation in the stationary phase reveal what could have been expected from the physiological ocean acidification response while undergoing exponential growth and are these results, gathered in the stationary phase dependent on the applied nutrient ratio? Higher diversity is known to positively affect stability and resistance of ecosystems. Is it possible to extrapolate single species responses to ocean acidification to multi-species responses? The study presented in chapter I affirms the insensitivity of C. braarudii for a pCO2 range up to 800 µatm. Further increases to values of 2500 µatm, however, revealed a decrease in calcification. The biomass production by photosynthesis, showed an optimum at 1600 µatm pCO2. An optimum response has been observed earlier for the coccolithophore Calcidiscus leptoporus, however, for calcification. Based on these findings, an increase in dissolved inorganic carbon, i.e. increase in the substrate for calcification and photosynthesis was discussed as to be an advantage in the first place. At a certain CO2 concentration the linked reduction in pH might negatively affect physiological processes and antagonise the positive effects of increasing substrate. For these reasons, the variable sensitivities of coccolithophores might not arise from different intracellular mechanisms but rather different optima for CO2, 〖"HCO" 〗_3^- and H+. Studies on coccolithophores in the exponential growth phase and their response to ocean acidification have proven to be useful to analyse underlying physiological mechanisms. Additional experiments concerning total population carbon accumulation in the stationary phase might allow for first estimates on ecosystem functioning of single species populations with respect to ocean acidification. Chapter II describes an experiment, allowing Emiliania huxleyi and Gephyrocapsa oceanica to deplete nutrients and stay for three days in the stationary phase. Under the stress of phosphate limitation and three different ocean acidification scenarios cells revealed an increase in cell size in the stationary phase. This increase was attenuated with rising pCO2. Also the accumulations of calcite and organic carbon on a population level showed pronounced responses to increasing ocean acidification. These responses, however, were significantly dependent on the nutrient ratio the cells had to face. The biomass decrease for Emiliania huxleyi and increase for Gephyrocapsa oceanica as well as the decrease in calcite of both species were more pronounced for cells growing under a high N:P ratio compared to cells facing a Redfield ratio. This was contrary to the response on a population level. Due to changing nutrient uptake the more sensitive “High N:P” treatments were able to produce more cells with rising pCO2, resulting in an attenuated calcite and biomass accumulation decrease. Based on these results, estimations of the future influence of coccolithophores on both atmospheric pCO2 feedback and carbon export should take the affects of nutrient limitation on cell physiology stronger into consideration. Despite their relevance for the physiological mechanisms of coccolithophores, hitherto published studies are far from assessing whole ecosystem functioning with respect to ocean acidification. Diversity is known to have positive effects on ecosystem stability and resistance, nevertheless, community interactions of coccolithophores and their collective response to rising pCO2 were so far neglected. To gain first indications of the potential community interaction of coccolithophores, the experiment presented in chapter III allows three species, namely G. oceanica, E. huxleyi and C. braarudii to grow alone and within a community. Under the stress of nutrient limitation and three different pCO2 single species cultures revealed a decrease in the population calcite and biomass accumulation. In contrary, the multiple species approach showed no significant variation in photosynthesis and calcification. This suggests a higher resilience caused by community interactions. This dissertation underlines the importance of single species approaches to understand the underlying physiological processes with respect to ocean acidification. But it also shows our ignorance of marine ecosystem resilience and therefore, suggests that it might not be appropriate to extrapolate the changes in calcification rates of single species to ocean acidification onto a global scale. In near future it needs further experiments to evaluate the role of diversity and nutrient ratios as a positive factor for resilience and resistance of coccolithophore ecosystems.

Der vom Menschen induzierte Klimawandel hat nicht nur eine Temperaturerhöhung der Atmosphäre und der Ozeane zur Folge. Wenn vielfach in den Medien bereits von dem „anderen CO2-Problem“ gesprochen wird, dann ist die Rede von der Ozeanversauerung. Zwar ist Kohlendioxid in der Atmosphäre inert, reagiert allerdings mit Wasser zu Kohlensäure und führt somit in den Ozeanen zu einer Erniedrigung des pH-Wertes. Bis heute haben die Weltmeere 50% der vom Menschen verursachten Kohlendioxidemissionen aus fossilen Brennstoffen aufgenommen. Dies hat auf der einen Seite zu verringerten Anstieg der atmosphärischen CO2-Konzentrationen geführt, andererseits wurde dadurch in den letzten 100 Jahren der globale Mittelwert des Oberflächen-pH-Wertes bereits um 0,1 Einheiten gesenkt. In diesem Jahrhundert könnte dieser Wert bei weiterschreitenden Emissionen um weitere 0,35 Einheiten sinken. So einfach die Meereschemie bei bekannten atmosphärischen CO2-Konzentrationen zu berechnen ist, so schwer ist es, die vielschichtigen möglichen biologischen Konsequenzen der Versauerung abzuschätzen und zu beurteilen. Vielfach konnten Auswirkungen auf die Biologie von Phytoplankton, Echinodermen- und Fischlarven, Pteropoden und Korallen gezeigt werden, dennoch ist die Wissenschaft noch weit davon entfernt, Zusammenhänge, die über die Reaktion von einzelnen Arten hinausgehen, zu verstehen und zu beurteilen. Ein besonderes Augenmerk lag in den vergangen Jahren auf den Coccolithophoriden. Diese kalzifizierenden Einzeller produzieren neben den Flügelschnecken und Foraminiferen 50% des ozeanischen Kalks und spielen somit eine wichtige Rolle in der Ballast-Hypothese. In dieser Theorie wird der Export von organischer Materie maßgeblich von Mineralien getriebenen. Zwar spielen Coccolithophoriden in Bezug auf die globale ozeanische Primärproduktion neben anderen Phytoplankton Arten, wie z. B. den Diatomeen, nur eine untergeordnete Rolle; sie sind dennoch die einzigen Primärproduzenten, die mit ihrer Kalzifizierung direkt die Pufferkapazität der Ozeane beeinflussen. Bisherige Studien konnten zeigen, dass sowohl die Kalzifizierung als auch die Photosynthese von verschiedenen Coccolithophoriden durch die Ozeanversauerung beeinflusst werden. Allerdings zeigte sich zwischen den verschiedenen Arten, aber auch zwischen verschiedenen Stämmen derselben Art, Unterschiede in der Sensitivität. Insbesondere die Produktion von partikulärem organischem Kohlenstoff durch die Photosynthese zeigte sich bei einigen Arten durch Ozeanversauerung stimuliert, bei anderen wiederum gehemmt. Bei bis dato einer einzigen Art, Coccolithus braarudii, zeigte eine Erhöhung des pCO2 von 380 auf 750 µatm keinerlei Auswirkungen auf die beiden Prozesse Photosynthese und Kalzifizierung. Auf Grund dieser Ergebnisse beschäftigt sich die vorliegende Dissertation mit folgenden drei Fragen: Bestätigt sich die gezeigte Insensibilität von C. braarudii auf Ozeanversauerung auch bei höheren pCO2-Werten und was ist der Grund für die unterschiedlichen Sensibilitäten verschiedener Arten? Die bisherigen Ergebnisse zu den Effekten der Ozeanversauerung auf Coccolithophoriden wurden weitestgehend in der exponentiellen Wachstumsphase der Zellen erzielt. Zeigen Coccolithophoriden dieselben Reaktionen, wenn sie sich in der stationären Phase befinden und hat das Verhältnis der Nährstoffe vor der Limitation Auswirkungen auf die Ergebnisse? Aus früheren Studien ist bekannt, dass erhöhte Diversität von Ökosystemen zu einer erhöhten Stabilität und Resistenz gegenüber Stress führt. Daraus ergibt sich die Frage, ob Mehr-Arten-Systeme die Ergebnisse liefern, die aus Einzelkulturen zu erwarten wären? In Kapitel I dieser Dissertation konnte die Insensibilität von C. braarudii für CO2-Partialdrücke bis 800 µatm bestätigt werden. Wurden die Partialdrücke allerdings auf Werte bis 2500µatm erhöht, konnte auch bei dieser Art eine Reduktion der Kalzifizierung beobachtet werden. Die Biomasse-Produktion offenbarte ein Optimum für pCO2, dabei konnte bis etwa 1600 µatm ein Anstieg, für höhere CO2-Konzentrationen ein Abfall der Produktion verzeichnet werden. Schon bei Calcidiscus leptoporus wurde ein Optimum-Verlauf in Bezug auf Ozeanversauerung beobachtet, allerdings für die Kalzifizierung. Es wird daher diskutiert, dass der Anstieg im gelösten anorganischen Kohlenstoff und die damit verbundene Erhöhung des Substrats für Photosynthese und Kalzifizierung sich in erster Linie als Vorteil auswirken könnten. Ab einer gewissen CO2-Konzentration könnte sich die damit verknüpfte Reduktion des pH-Wertes als negativ herausstellen, wodurch Photosynthese und Kalzifizierung negativ beeinflusst werden könnten. Demzufolge wären die unterschiedlichen Reaktionen verschiedener Arten nicht auf unterschiedliche intrazelluläre Mechanismen zurück zu führen. Vielmehr könnten unterschiedliche Optima für CO2, 〖"HCO" 〗_3^- und H+ der Grund für die verschiedenen Reaktionen auf Ozeanversauerung sein. Ozeanversauerungsstudien an Coccolithophoriden in ihrer exponentiellen Wachstumsphase geben Einblicke in deren Physiologie und erlauben Vergleiche zwischen den Arten. Für eine Abschätzung der Folgen von Ozeanversauerung auf die gesamte Ökosystemleistung einer Population bringen Versauerungsstudien zu Coccolithophoriden in der stationären Phase zusätzliche Erkenntnisse. In Kapitel II wurden den Arten Emiliania huxleyi und Gephyrocapsa oceanica die Möglichkeit gegeben, ihre Nährstoffe aufzubrauchen und drei Tage in der stationären Phase zu verweilen. Dabei wurde die Größenzunahme der Zellen unter Phosphatlimitierung durch den CO2-Partialdruck gehemmt. Die Reaktionen von Kalzifizierung und Photosynthese auf zunehmende Ozeanversauerung waren allerdings abhängig von den Nährstoffverhältnissen, denen die Arten ausgesetzt wurden. Zellen, die unter einem „Hoch N:P“-Nährstoffverhältnis gewachsen waren, zeigten auf die Versauerung deutlich ausgeprägtere Reaktionen in der Akkumulation von organischen und anorganischem Kohlenstoff, als solche Zellen, die einem Redfield-Verhältnis ausgesetzt wurden. Bezogen auf die Akkumulation von Kohlenstoff auf Populationsebenen, zeigte sich genau das entgegengesetzte Bild. Die empfindlicheren Zellen der „Hoch N:P“-Ansätze konnten auf Grund einer veränderten Nährstoffnutzung deutlich mehr Zellen bei erhöhtem CO2 produzieren, wodurch sich die abfallenden Trends der Biomasse- und Kalk-Akkumulation auf Zellebene fast (Kalk) oder ganz (Biomasse) ausglichen. Für eine Beurteilung des zukünftigen Einflusses von Coccolithophoriden auf den atmosphärischen pCO2 und ihre Funktion in den Kohlenstoffexport-Mechanismen sollten daher die Auswirkungen der Nährstofflimitierung auf die Zellphysiologie stärker berücksichtigt werden. Die meisten bisherigen Studien sind trotz ihrer Bedeutung für die Erforschung der physiologischen Mechanismen von Coccolithophoriden noch weit von der Beurteilung ganzer Ökosysteme entfernt. Bis dato wurden Gemeinschaftsinteraktionen für die Beurteilung der Ozeanversauerung völlig außen vor gelassen. Dabei ist bekannt, dass sich eine erhöhte Diversität positiv auf die Ökosystemleistung und -stabilität auswirkt. Um einen ersten Eindruck zu erlangen, wurden daher in einem Experiment, beschrieben in Kapitel III, drei verschiedene Arten einzeln und als Gemeinschaft dem Stress der Ozeanversauerung ausgesetzt. Die Kalk- und Biomasse-Anteile, die jede Zelle in der stationären Phase aufbaute, verhielten sich unter Einfluss der Versauerung dabei in den Einzelkulturen so, wie man es aus früheren Studien vermuten würde. Alle drei Arten reduzierten ihren Kalkanteil, die Organik hingegen stieg für G. oceanica an und blieb unverändert für E. huxleyi und C. braarudii. Auf der Ebene der Population wurde sowohl die Organik als auch der Kalk pro Liter negativ durch eine Versauerung beeinflusst. Die Gesamtleistung der Gemeinschaft hingegen zeigte sich von der Versauerung unbeeinträchtigt. Weder in der Kalzifizierung, noch in der Photosynthese gab es wesentliche Unterschiede zwischen den verschiedenen pCO2-Ansätzen. Damit deutet sich an, dass Mehr-Arten-Systeme widerstandsfähiger gegenüber dem Stress der Ozeanversauerung sein könnten. Die Auswirkungen der Ozeanversauerung auf die Ökosysteme dieser Ozeane sind noch in keinster Weise verstanden. Diese Dissertation unterstreicht die Bedeutung von Experimenten an einzelnen Arten, um deren physiologische Effekte besser zu verstehen. Sie zeigt aber auch auf, dass es wahrscheinlich nicht angebracht ist, die Effektstärke aus diesen Experimenten auf die globale Kalzifizierung zu extrapolieren. Es müssen in der nahen Zukunft weitere Experimente durchgeführt werden, um die Funktion der Diversität als Stresspuffer besser verstehen zu können.

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Krug, Sebastian A.: Coccolithophores in an Acidifying Ocean: from Single Strain to Multiple Species Approaches.

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