Acclimation and adaptation to low-iron conditions in the marine diatoms Phaeodactylum tricornutum and Thalassiosira oceanica

Lommer, Markus

In the open ocean phytoplankton growth is widely limited by the availability of iron, an essential element of the photosynthetic electron transport system. Survival under these conditions requires sophisti-cated strategies to maintain growth, e.g. lowering iron requirements and enhancing cellular iron affinity. In this work we used genomic and transcriptomic data to unravel acclimation (transcriptomics) and adaptation (genomics) to low-iron conditions in the two diatoms Thalassiosira oceanica and Phaeodactylum tricornutum, who both are highly tolerant to iron limitation. The acclimation response to low ambient iron concentrations is very similar in the two diatoms. Both undergo an extensive cellular retrenchment, best visible from chloroplast reduction and from the concomitant pigment loss that imposes a chlorotic phenotype on the cells. Growth rates are very low with a high degree of photosynthetic energy dissipation. The differential regulation of the genes for ferre-doxin (PETF) and flavodoxin (FLDA) and for class II and class I fructose-bisphosphate aldolases (FBA) indicates that cellular iron requirements are lowered by replacing abundant iron-rich proteins with iron-free substitutes. Genetically fixed features of T. oceanica and P. tricornutum that may represent beneficial adaptations to low-iron are the small cell sizes found for these species and the possession of class I FBA genes not present in the coastal diatom species Thalassiosira pseudonana. As adaptations specific to T. oceanica we observe the constitutive expres-sion of the plastocyanin gene (PCY) that encodes for a substitute of iron-containing cytochrome c6. The ferredoxin gene (PETF) has been transferred from the chloroplast to the nuclear genome in this species, facilitating its co-regulation with the flavodoxin gene (FLDA). The acclimation of diatoms to low-iron resembles the processes running off in green plants and algae upon low-iron stress. Thus, the response to low-iron represents an ancient cellular mechanism com-mon to most, if not all photosynthetic groups. Genetic adaptation to a persistent shortage of iron such as in the open ocean likely occurs by exploring strategies to optionally or permanently replace abundant iron-rich proteins by iron-free substitutes, thereby approximating the cellular iron requirements to a lowest possible level. The adaptive significance of substitution strategies is strengthened by their absence in coastal diatoms like T. pseudonana which is adapted to iron-rich coastal waters and is highly sensitive to low ambient iron concen-trations.

Im offenen Ozean ist das Phytoplankton-Wachstum häufig limitiert durch die Verfügbarkeit von Eisen, einem wesentlichen Bestandteil der photosynthetischen Elektronen-Transportkette. Damit Wachstum und Vermehrung aufrechterhalten werden können, muss der zelluläre Eisenbedarf gesenkt bzw. das Binde- und Aufnahmevermögens für Eisen erhöht werden. In der vorliegenden Arbeit werden Genom- und Transkriptomdaten genutzt, um Akklimatisierung (Transkriptomics) sowie Adaptation (Genomics) der Kieselalgen Thalassiosira oceanica und Phaeodactylum tricornutum an eisenarme Bedingungen zu unter-suchen. Beide Spezies sind sehr tolerant gegenüber Eisenmangel. Die Akklimatisierung an eisenarme Bedingungen verläuft in beiden Spezies sehr ähnlich. Die gesamte Zell-Biomasse wird stark reduziert, erkennbar an der Reduktion der Chloroplasten und dem damit einher-gehenden Pigmentverlust, welcher der Zelle einen ausgeblichenen, chlorotischen Phänotyp verleiht. Wachstumsraten sind extrem niedrig bei gleichzeitig hohem Anteil photosynthetisch nichtverwertbarer Lichtenergie, die ungenutzt abgeleitet wird. Die differentielle Regu-lation der Gene für Ferredoxin (PETF) und Flavodoxin (FLDA) sowie von Genen für Klasse II und Klasse I Fructosebisphosphataldolasen (FBA) weist darauf hin, daß der zelluläre Eisenbedarf gesenkt wird, indem eisenreiche durch eisenfreie Proteine ersetzt werden. Genetisch manifestierte Merkmale von T. oceanica und P. tricornu-tum, welche vorteilhafte Adaptationen an Eisenmangelbedingungen darstellen könnten, sind sowohl die geringen Zellgrößen beider Arten, als auch der Besitz von Klasse I FBA-Genen, welche nicht in der küstennah beheimateten Art Thalassiosira pseudonana vorkommen. Als für T. oceanica spezifische Adaptationen beobachten wir die konsti-tutive Expression des Plastocyanin-Gens (PCY), das ein Substitut für das eisenhaltige Cytochrom c6 kodiert. Das Ferredoxin-Gen (PETF) wurde in dieser Spezies vom Chloroplasten- zum Kerngenom verlagert, was seine Koregulation mit dem Flavodoxin-Gen (FLDA) erleichert. Die Akklimatisierung von Kieselalgen an Eisenmangelbedingungen ähnelt den Reaktionen von grünen Pflanzen und Algen auf Eisenstress und repräsentiert einen evolutionär alten Mechanismus, der den mei-sten, wenn nicht allen, photosynthetischen Organismen gemein ist. Genetische Adaptation an dauerhaften Eisenmangel, wie er im offenen Ozean vorherrscht, geschieht wahrscheinlich vorwiegend durch fortgesetztes Ausloten neuer Möglichkeiten, wie eisenreiche durch eisenarme Proteine ersetzt werden können, um somit den zellulären Eisenbedarf auf ein Minimum zu reduzieren. Die mögliche Bedeutung solcher Ersetzungsstrategien für evolutionäre Anpassung an Eisen-mangel wird unterstrichen durch deren Fehlen in Küsten-Spezies wie T. pseudonana, die an eisenreiche Standorte angepasst ist.

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Lommer, Markus: Acclimation and adaptation to low-iron conditions in the marine diatoms Phaeodactylum tricornutum and Thalassiosira oceanica. 2012.

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