Primary producers and future ocean scenarios : effect of environmental change on biomolecular composition of phytoplankton and transference to higher trophic levels

Bermúdez Monsalve, Jorge Rafael

An increasing body of research emphasizes that various biological processes in marine organisms are affected due to the uptake of anthropogenic atmospheric CO2 by the ocean in a process termed as ocean acidification (OA). The magnitude and direction of OA effects varies greatly among species and genotypes, highlighting different capabilities to adapt to increasing CO2. Direct OA impacts can be expected in the biochemical and elemental composition of primary producers (PP), which may be transferred to higher trophic levels, while indirect impacts can derive from altered trophic interactions as OA can modify plankton community composition. Fatty acids (FA) are the main component of lipids and cell membranes, with polyunsaturated fatty acids (PUFA) having additional important physiological and metabolic roles. Phytoplankton is the main source of essential biomolecules for heterotrophs as they cannot synthesize them de novo. Transference of organic essential macromolecules, in particular PUFA from phytoplankton-to-zooplankton-to-fish is a key factor influencing the life cycle of many organisms including humans. In the present work was investigated how OA influences the food quality of primary producers in terms of their fatty acid makeup at specie and community level, and how these OA-driven changes in the algae affect the fatty acid profile and life cycle of consumers. A combination of short- and long-term experiments on individual algal species, interaction between a single primary producer and one consumer, and natural plankton communities encompassing several producers and consumers were conducted in laboratory and natural conditions. In the short-term experiments at species level, the first and second laboratory study showed that CO2 can affect the biochemical composition of the diatoms Thalassiosira pseudonana and Cylindrotheca fusiformis, reducing their PUFA content; additionally the second diatom showed a reduced amount of amino acids. The interaction between a single primary producer and one consumer showed that when T. pseudonana cultured under high CO2 was used to feed the copepod Acartia tonsa, it affected their FA composition, severely impaired development and egg production rates. This demonstrated that a direct OA-driven shift in algal food quality can influence the reproduction success of upper trophic levels. At the community level, the third study conducted in a North Sea natural plankton assemblage subjected to a CO2 gradient showed that OA can modify phytoplankton community structures by favoring small phytoplankton cells with a comparatively low PUFA content. This community shift reduced PUFA content in primary producers was linked to a gradual PUFA decline in the dominant copepod species Calanus finmarchicus. In contrary, the fourth study revealed that the natural plankton community of the Baltic Sea experienced small differences in the algal community composition between CO2 treatments. The PUFA profile of the PP was influenced by phosphorus availability in the mesocosms, which was reflected by the PUFA composition of the copepod Acartia tonsa and Eurytemora affinis, but showed no significant CO2-related changes. This indicates that OA can affect the plankton community composition and its associated PUFA content, however this effect is lower in environments where communities are exposed to natural occurring high CO2 fluctuations like in the Baltic Sea, and that other essential nutrients have a stronger influence in the algal FA profile when present in limited amounts. In the long term experiments at species level, the fourth study determined that the coccolithophore Emiliania huxleyi and the diazotrophic cyanobacterium Trichodesmium sp. cultured over a thousand generations at high CO2 conditions showed a change in their FA content and composition. The FA profile of both algae presented a differentiate adaptation to high CO2 and particularly PUFA, which have metabolic functions in the cells, displayed evidence of adaptive evolution in both algae. These results highlight the diversity of OA responses among single plankton species and communities and that changes in biomolecular composition at the base of the marine food web are transferred to primary consumers. The thesis also highlights that the magnitude and direction of CO2-effects likely depends on the CO2 conditions and fluctuations the organisms are adapted to.

Immer mehr wissenschaftliche Studien zeigen, dass Ozeanversauerung, das heißt die Aufnahme des anthropogenen CO2 aus der Atmosphäre in den Ozean, viele biologische Prozesse in marinen Organismen beeinflusst. Sowohl Stärke als auch Richtung dieser Ozeanversauerungseffekte können sehr variieren, je nach Arten und Genotypen, und zeigen damit unterschiedliche Anpassungsfähigkeiten an steigende CO2-Konzentrationen. Es wird erwartet, dass Ozeanversauerung sich direkt auf die Biochemie und Elementarzusammensetzung von Primärproduzenten auswirkt und diese Effekte auf höhere trophische Ebenen übertragen werden. Weiterhin könnte Ozeanversauerung indirekt trophische Interaktionen beeinflussen, indem sie die Zusammensetzung der Planktongemeinschaft verändert. Fettsäuren sind die Hauptbestandteile von Lipiden und Zellmembranen. Mehrfach ungesättigte Fettsäuren (engl. Polyunsaturated fatty acids, PUFA) spielen außerdem eine zentrale physiologische und metabolische Rolle. Phytoplankton ist die wichtigste Quelle essentieller Biomoleküle für heterotrophe Organismen, die diese selbst nicht de novo synthetisieren können. Der Transfer dieser essentiellen, organischen Makromoleküle, speziell PUFA, von Phytoplankton auf Zooplankton und Fische ist ein Schlüsselfaktor für den Lebenszyklus vieler Organismen, auch für den des Menschen. Diese Arbeit untersucht den Einfluss der Ozeanversauerung auf die Zusammensetzung und Nahrungsqualität der Primärproduzenten bezogen auf den Aufbau und Transfer von Fettsäuren in höhere trophische Ebenen. Hierfür wurden Kurz- und Langzeitexperimente durchgeführt mit einzelnen Algenarten (Studien I, II und V), zu Interaktion zwischen einem Primärproduzenten und einem Konsumenten (Studie II) sowie mit natürlichen Planktongemeinschaften bestehend aus zahlreichen Produzenten und Konsumenten (Studien II und IV). Die ersten beiden Kurzzeitexperimente im Labor zeigen, dass eine Erhöhung des CO2 die biochemische Zusammensetzung der beiden Diatomeen Thalassiosira pseudonana und Cylindrotheca fusiformis verändert und ihren PUFA-Gehalt reduziert. Außerdem verringer sich der Anteil an Aminosäuren in C. fusiformis. Thalassiosira pseudonana, die unter erhöhten CO2-Konzentrationen kultiviert wurden, wurden anschließend an den Ruderfußkrebs Arcatia tonsa verfüttert. Infolgedessen veränderte sich die Fettsäurezusammensetzung der Konsumenten, was Entwicklung und Eiproduktionsraten erheblich beeinträchtigte. Diese Ergebnisse zeigen, dass eine direkte Veränderung der Nahrungsqualität von Algen aufgrund von Ozeanversauerung den Fortpflanzungserfolg höherer trophischer Ebenen beeinflussen kann. In der dritten Studie wurde eine natürliche Planktongemeinschaft der Nordsee einem CO2-Gradienten ausgesetzt. Aufgrund der Versauerung setzten sich vor allem Phytoplankton-Arten mit kleinen Zellgrößen und vergleichsweise geringem PUFA-Gehalt durch. Gleichzeitig mit der PUFA-Abnahme in den Primärproduzenten verringerte sich auch sukzessive der PUFA-Gehalt der dominanten Ruderfußkrebsart Calanus finmarchicus. Im Gegensatz dazu wies die Ostsee-Planktongemeinschaft der vierten Studie nur kleine CO2-bedingte Änderungen in ihrer Zusammensetzung auf. Das PUFA-Profil der Primärproduzenten wurde durch die Phosphorverfügbarkeit in den Mesokosmen, aber nicht signifikant durch die CO2-Konzentration beeinflusst. Dies zeigte sich auch in der PUFA-Zusammensetzung der Ruderfußkrebse Acartia tonsa und Eurytemora affinis. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass Ozeanversauerung die Zusammensetzung der Planktongemeinschaft und deren PUFA-Gehalt verändern kann. Gleichzeitig wird aber auch deutlich, dass dieser Effekt schwächer ist in Regionen wie der Ostsee, die natürlichen hohen CO2-Schwankungen unterliegen. Essentielle Nährstoffe scheinen weitaus bedeutender zu sein für die Fettsäurezusammensetzung von Algen, sobald sie limitierend sind. Während der fünften Studie, einem Langzeitexperiment, wurden die Kalkalge Emiliania huxleyi und die stickstofffixierende Blaualge Trichodesmium sp. über mehr als 1000 Generationen unter erhöhten CO2-Konzentrationen kultiviert. Beide reagierten mit einer Veränderung von Fettsäuregehalt und -zusammensetzung und zeigten eine klare Adaptation an die hohen CO2-Bedingungen. Besonders die Veränderungen der PUFA, die eine wichtige Rolle im Zellmetabolismus spielen, zeigten deutlich erkennbar die adaptive Evolution beider Algen. Die Ergebnisse dieser Arbeit belegen die Vielfältigkeit der Reaktionen von einzelnen Planktonarten und -gemeinschaften auf Ozeanversauerung. Jede Änderung der biomolekular Zusammensetzung an der Basis des marinen Nahrungsnetzes überträgt sich auf Primärkonsumenten. Weiterhin zeigt diese Dissertation auf, dass Stärke und Richtung der CO2-Effekte je nach Art und Gemeinschaft sehr unterschiedlich sind und wahrscheinlich davon abhängen, an welche CO2-Bedingungen und -schwankungen die Organismen angepasst sind.

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Bermúdez Monsalve, Jorge Rafael: Primary producers and future ocean scenarios : effect of environmental change on biomolecular composition of phytoplankton and transference to higher trophic levels.

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