Modulation of neuronal activity by symbiotic bacteria in the early-branching metazoan Hydra

Murillo Rincon, Andrea Patricia

Accumulating evidence indicates that symbiotic microbiota communicate with the host nervous system, thereby modulating its neuronal activity. This modulation is reflected in changes in behaviour and physiological processes that are under neuronal control. This communication has been mainly studied in vertebrate models, whose complexity hampers the complete understanding of this interaction. Therefore, the basic molecular and cellular mechanisms underlying this communication are not completely understood yet. The fresh-water polyp Hydra is a suitable alternative model to study this communication. The presence of an anatomically simple but molecularly complex nerve net that coordinates several behaviours and physiological functions and the presence of a relatively simple and stable associated microbiota, make hydra an attractive model to study the causal effect of symbiotic bacteria and the host neuronal activity. Here we show that the feeding response and the spontaneous contractions of hydra’s body column, both actions that are under the control of the nerve net, are modulated by hydra symbiotic bacteria. Compared to animals harbouring undisturbed microbiota, germ-free animals display shorter feeding response duration. Similarly, germ-free polyps show reduced and less regular spontaneous contraction frequencies. The effects on contraction frequency were partially restored by reconstituting the natural microbiota. Moreover, soluble molecule(s) produced by symbiotic bacteria may be involved in contraction frequency modulation. Our findings suggest that the influence of bacteria on neuronal activity is the outcome of an evolutionary ancient interaction between bacteria and metazoans, opening a window into investigating the basic mechanisms of for example, dysmotility disorders in vertebrates.

Es gibt zunehmende Beweise, dass die symbiotische Mikrobiota mit dem Nervensystems des Wirtsorganismus kommuniziert und dadurch die neuronale Aktivität des Wirtes modulieren kann. Als Ergebnis einer solchen Aktivitätsänderung kann zu Veränderungen im Verhalten oder von physiologischen Vorgängen des Wirtes kommen. Diese Verbindung wurde bisher primär in Wirbeltieren studiert, deren Komplexität das vollständige Verständnis dieser Interaktion allerdings erschwert. Folglich, sind die molekularen und zellularen Grundlagen der Kommunikation bis heute nicht vollends verstanden. Der Süßwasserpolyp Hydra eignet sich als Modell, um die Interaktion zwischen Wirt und Bakterien zu untersuchen. Die übersichtliche mikrobielle Diversität auf den Polypen, sowie das anatomisch einfache, jedoch molekular komplexe Nervensystem, das unterschiedliche physiologisch Prozesse und Verhaltensweisen koordiniert, machen Hydra zu einem attraktiven Modell, um die kausalen Effekte von symbiotischen Bakterien und neuronaler Aktivität des Wirts zu untersuchen. Diese Arbeit zeigt, dass sowohl das Fressverhalten als auch die spontanen Kontraktionen der Körpersäule von Hydra, die unter der Kontrolle des Nervensystems stehen, von symbiotischen Bakterien reguliert werden. Im Vergleich zu Kontrolltieren mit ungestörter Mikrobiota, weisem keimfreie Polypen im Durchschnitt ein zeitlich verkürztes Fressverhalten auf. Darüberhinaus zeigen keimfreie Polypen eine stark reduzierte Häufigkeit der spontanen Kontraktionen. Die Häufigkeit konnte durch Hinzugabe der natürlichen Mikrobiota teilweise wiederhergestellt werden. Daher ist es wahrscheinlich, dass sezernierte Moleküle der symbiotischen Bakterien für die Regulation der Kontraktionen verantwortlich sind. Diese Ergebnisse lassen darauf schließen, dass der Einfluss von Bakterien auf die neuronale Aktivität das Ergebnis eines evolutionär uralten Zusammenspiels zwischen Bakterien und vielzelligen Tieren ist.

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Murillo Rincon, Andrea: Modulation of neuronal activity by symbiotic bacteria in the early-branching metazoan Hydra. 2018.

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