Molecular analyses of host-microbe interactions in the ancient metazoan Hydra

Schröder, Katja ORCID

In this thesis different aspects of symbiotic interactions in the holobiont Hydra were investigated. The outer mucus-like layer of Hydra’s glycocalyx was identified as the natural habitat of the bacterial microbiota. To investigate the molecular composition of the glycocalyx an integrative transcriptomic and proteomic approach was applied and resulted in the identification of 79 candidate genes. Among these a family of putative antimicrobial peptides (AMPs) was identified and further characterized. Antimicrobial activity is not restricted to epithelium-derived peptides in Hydra. Members of all major neuropeptide classes were shown to possess antimicrobial activity. In particular, a specific neuropeptide, termed NDA-1, was shown to affect the spatial distribution of Hydra’s main colonizer, the Gram-negative Curvibacter sp., suggesting a role for distinct nerve cells in the spatial organization of the microbiota along the Hydra’s body axis. The green hydra, Hydra viridissima, is not only host to bacteria, but in addition harbors unicellular photosynthetic algae of the genus Chlorella in its endodermal epithelial cells. Genome sequencing of the endosymbiont Chlorella sp. A99 and microarray transcriptional profiling of the hydra host were performed. The results indicate a metabolic co-dependence with Chlorella providing the photosynthetic product maltose to Hydra, which in turn up-regulates glutamine synthetase expression to supply the algae with nitrogen in form of glutamine. Interestingly, photosynthesis activity of Chlorella seems to affect not only host gene expression, but also the bacterial microbiota. This work provides the first detailed description of the H. viridissima microbiota and shows that the bacterial community composition fluctuates in light-dependent manner indicating that the photosynthetic activity of endosymbiotic Chlorella algae modulates the bacterial microbiota in the green Hydra holobiont.

In dieser Arbeit wurden verschieden Aspekte symbiotischer Interaktionen im Holobiont Hydra untersucht. Die äußere, Mukus-ähnliche Schicht von Hydras Glykokalyx wurde als das natürliche Habitat der bakteriellen Mikrobiota identifiziert. Um die molekulare Zusammensetzung der Glykokalyx zu ermitteln, wurde eine kombinierte Transkriptom- und Proteom-Analyse durchgeführt, die zur Identifizierung von 79 Kandidaten-genen führte. Unter diesen wurde eine Familie putativer antimikrobieller Peptide charakterisiert. Antimikrobielle Aktivität beschränkt sich in Hydra nicht nur auf epitheliale Peptide. Es konnte gezeigt werden, dass Mitglieder aller Hauptklassen von Neuropeptiden antimikrobielle Aktivität besitzen und ein spezielles Neuropeptid, NDA 1, die räumliche Verteilung des Gram-negativen Hauptkolonisierers Curvibacter sp. beeinflusst. Dies deutet auf eine Funktion von Neuronen bei der räumlichen Organisation der Mikrobiota entlang der Hydra Körperachse hin. Die grüne Hydra, Hydra viridissima, ist nicht nur Wirt für Bakterien, sondern beherbergt auch einzellige, photosynthetische Algen der Art Chlorella in den endodermalen Epithelzellen. Es wurde eine Genomsequenzierung des Endosymbionten Chlorella sp. A99 und eine Transkriptionsanalyse des Hydra Wirts durchgeführt. Die Ergebnisse weisen auf eine metabolische Abhängigkeit hin, wobei Chlorella das Photosyntheseprodukt Maltose an Hydra liefert, woraufhin der Polyp die Glutaminsynthetase-Expression hochreguliert, um die Alge mit Stickstoff in Form von Glutamin zu versorgen. Interessanterweise beeinflusst die photosynthetische Aktivität von Chlorella nicht nur die Genexpression des Hydra Wirts, sondern auch die bakterielle Mikrobiota. Diese Arbeit beinhaltet die erste detaillierte Beschreibung der H. viridissima Mikrobiota, wobei die bakterielle Zusammensetzung Licht-abhängigen Fluktuationen unterliegt. Dies deutet darauf hin, dass die photosynthetische Aktivität der endosymbiotischen Alge die bakterielle Mikrobiota im H. viridissima Holobiont moduliert

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Schröder, Katja: Molecular analyses of host-microbe interactions in the ancient metazoan Hydra. 2018.

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